Kerjaya awal

Pada 2009, semasa sebagai ahli AFC Newbury, Bolkiah menandatangani perjanjian setahun dengan Akademi Southampton FC.[3] Beliau masih bersama Southampton sehingga sekurang-kurangnya Disember 2011.[4] Pada 2014, Bolkiah menandatangani kontrak remaja dua tahun dengan Chelsea dalam Liga Perdana selepas berlatih dengan Reading sebelum ini dan melatih dengan Arsenal.[5] Semasa bersama Arsenal, Bolkiah bertanding dalam Piala Lion City 2013 menentang Corinthians, Eintracht Frankfurt, PSV Eindhoven, dan pilihan remaja Singapura. Beliau menjaringkan gol dalam kemenangan 2–1 ke atas pasukan dari Singapura.[6] Dengan kontraknya bersama Chelsea tamat pada musim panas 2016, beliau meninggalkan pasukan itu pada Disember 2015. Selepas percubaan dengan Stoke City,[7] beliau menandatangani kontrak dengan Leicester City, dengan kontrak profesional tiga tahun yang dilaporkan pada Mac 2016.[8] Beliau seterusnya menandatangani lanjutan satu tahun bagi perjanjiannya pada musim panas 2019.[9]

Marítimo

Pada 23 September 2020, Bolkiah menandatangani perpindahan percuma ke Marítimo dalam Primeira Liga Portugal.[10] Tiga bulan kemudian, beliau membuat penampilan sulung bersama pasukan bawah 23 tahun dalam keputusan seri 3–3 di tempat sendiri menentang Sporting CP U-23 selepas disenaraikan dalam kesebelasan utama.[11] Empat puluh lima hari kemudian, beliau dinamakan sebagai pemain gantian Marítimo buat kali pertama dalam perlawanan liga menentang Sporting CP.[12]

Pada 11 April 2021, beliau membuat penampilan sulung seniornya dalam Marítimo B, masuk sebagai pemain gantian dalam kemenangan 2–1 ke atas Gondomar.[13]

Chonburi

Pada Disember 2021, Bolkiah menyertai kelab Liga 1 Thai, Chonburi menjelang separuh masa kedua musim 2021-22. Beliau menjadi warga Brunei pertama yang menyertai kelab Thai.[14] Beliau menjaringkan gol pertamanya untuk kelab itu dalam kemenangan 1–0 menentang Port FC pada 25 November 2022.[15]